Auf der Flucht vor der Allianz taucht die Pillar of Autmn nach ihrem Hyperraumsprung vor einer unbekannten Ringwelt auf. Dummerweise wird die Flucht der Menschen an dieser Stelle auch gleich wieder gestoppt, denn sie werden bereits von der Allianz erwartet. Kurzerhand wird die Pillar of Autmn abgeschossen und zur Notlandung auf dem mysteriösen „Halo“ gezwungen.
Während des Angriffs auf die Pillar of Autmn veranlasst Captain Jakob Keyes einen weiteren Spartan zu wecken, der sich ebenfalls auf dem Raumschiff befindet. Es erwacht niemand geringeres als die wichtigste Figur der gesamten Geschichte: Der legendäre Master Chief. Den Absturz der Pillar of Autmn kann der Super-Soldat zwar nicht verhindern. Auf der Ringwelt gelingt es ihm gemeinsam mit den Überlebenden einen effektiven Widerstand gegen die Angriffe der Allianz zu koordinieren.
Schließlich gelingt es dem Master Chief während einer weiteren Alien-Attacke an Bord der „Wahrheit und Versöhnung“ zu gelangen, einem Schlachtkreuzer der Allianz, auf dem sich der gefangengenommene Captain Keyes befindet. Dieser wird vom Master Chief befreit und konnte während seiner Gefangenschaft auf dem Alien-Schiff in Erfahrung bringen, dass es sich bei Halo sowohl um eine Waffe, als auch ein religiöses Artefakt der Allianz handelt.
Um mehr über Halo herauszufinden, begibt sich der Master Chief nach der Rettung von Captain Keyes in einer Solo-Mission in den Karten- und Kontrollraum der Ringwelt. Dort findet Cortana schließlich heraus, dass Halo das Werk eines antiken Alienvolks ist, den so genannten Blutsvätern. Diese werden von der Allianz im Glauben an eine „große Reise“ als Götter angebet.
Daraufhin macht sich der Chief auf den Weg zu Captain Keyes, der seinerseits, ein vermeintliches Waffenlager der Allianz zu infiltrieren. Dort jedoch gerät er in die Fänge der so genannten Flood, einer uralten parasitären Lebensform aus der Zeit der Blutsväter. Der Master Chief erreicht Keyes zwar zu spät, um ihn vor der Flood zu retten, bekommt durch 343 Guilty Spark, einer KI-Technologie der Blutsväter, jedoch Unterstützung, um die Flood aufzuhalten.
Guilty Spark führt den Master Chief zum so genannten Index, dem Schlüssel, mit dem sich die Waffensysteme des Halos aktivieren lassen, mit dessen Hilfe die Flood zerstört werden kann. Bevor es dazu kommt, informiert Cortana den Chief darüber, dass mit Aktivierung des Halos nicht nur die Flood, sondern jegliches Leben in der gesamten Galaxie ausgelöscht wird. Der Master Chief entscheidet sich schließlich dagegen, und sprengt stattdessen die Pillar of Autmn in die Luft, um den Halo und damit auch die Flood zu zerstören.
