Zurück auf der Erde trifft der Master Chief auf afrikanischem Boden auf Sgt. Johnson und den Gebieter. Die nächsten Ziele des ungleichen Trios sind Luftabwehrgeschütze der Allianz. Dabei finden sie heraus, dass die Allianz ein uraltes Artefakt der Blutsväter gefunden hat, das sich als gewaltiges Hyperraum-Portal entpuppt. Die Ereignisse überschlagen sich. Ein durch die Flood infiziertes Allianz-Schiff landet auf der Erde und bringt den Parasiten erstmals direkt zur Heimat der Menschen.
Der Master Chief kämpft sich durch die Flood-Ankömmlinge und erhält dabei eine Nachricht von Cortana, dass sich eine noch wesentlich größere Flood-Invasion auf dem Weg zur Erde befindet. Cortana verrät außerdem, dass der Master Chief durch das Portal der Blutsväter gelangen muss, auf dessen anderer Seite sich die so genannte Arche befindet, mit denen sich alle Halos steuern lassen und die Flood aufzuhalten ist.
In Begleitung vom altbekannten 343 Guilty Spark gelangen der Master Chief und der Gebieter zur Arche, stellen dort jedoch fest, dass sie drei Schildgeneratoren ausschalten müssen, um sie unter ihre Kontrolle zu bringen. Während der Master Chief und der Gebieter jeweils einen Schildgenerator deaktivieren, scheitert Sgt. Johnson, der sich um den dritten Generator kümmern sollte. Am Ende ist es erneut der Master Chief, der die Sache ausbügelt und auch den dritten Generator abschaltet.
Im selben Moment trifft das durch die Flood infizierte Allianz-Schiff die „High Charity“ ein. Um zu verhindern, dass der Prophet der Wahrheit alle Halo-Ringe aktiviert und damit die Flood zerstören würde, entscheidet sich diese – zumindest kurzzeitig – den Master Chief und den Gebieter dabei zu unterstützen, die Allianz aufzuhalten. So gelangen sie schließlich in den Kontrollraum der Arche, wo sie die tote Miranda Keyes und den Propheten der Wahrheit finden.
Der Gebieter macht kurzen Prozess und tötet den letzten Propheten der Allianz. Als hätte jemand einen Schalter umgelegt, wird die Flood vom Verbündeten wieder zum Feind. Der Master Chief und der Gebieter nehmen die Beine in die Hand und fliehen. Auf der Flucht entdecken sie, dass die Arche einen neuen Halo-Ring geschaffen hat, der offenbar denjenigen ersetzen soll, den der Master Chief in Teil 1 zerstörte.
Der Gebieter und der Master Chief sind sich einig, dass der Abschuss des Ersatz-Halos die beste Möglichkeit darstelle, die Flood zu erledigen. Der dafür zwingend erforderliche Index, befindet sich jedoch als digitaler Schlüssel bei Cortana, die ihrerseits auf der angesprochenen „High Charity“ gefangen ist. Den beiden gelingt es zum Zentralraum des Schiffs zu gelangen, Cortana zu befreien, und den Gravemind in der High Charity mit ihr zu zerstören.
Im Anschluss begeben sich der Master Chief, der Gebieter und Sgt. Johnson zum neuen Halo, der allerdings noch nicht vollständig fertiggestellt wurde. Im Kontrollraum des Halos versucht Guilty Spark die drei aufzuhalten, den instabilen Halo zu zünden, um dessen Zerstörung zu verhindern. Ihm gelingt es den Gebieter aus dem Kontrollraum zu stoßen und Sgt. Johnson zu töten. Letztlich wird Guilty Spark aber vom Master Chief vernichtet, der die Zündung des Halos einleitet.
Der Gebieter und der Master Chief flüchten zum UNSC-Schiff Forward Unto Dawn, mit dem sie von der Arche entkommen und zurück ins Portal fliegen aus dem sie gekommen sind. Während der Gebieter im vorderen Teil des Schiffs zurück zur Erde gelangt, hat der Master Chief im hinteren Abschnitt weniger Glück. Zusammen mit Cortana wird er in einen unbekannten Teil der Galaxie befördert, wo sich der Master Chief einen Cyro-Schlag genehmigt und Cortana befiehlt, ihn zu wecken, wenn sie seine Hilfe braucht.
